Экспозиция размещается в четырнадцати залах второго этажа здания бывших Присутственных мест в Новгородском Кремле. В ее состав входит более 260 памятников, большинство из которых выполнено в главных иконописных мастерских Новгорода – одного из древнейших и значительных центров древнерусской культуры. Положенный в основу экспонирования хронологический принцип позволяет проследить основные этапы развития ведущих направлений новгородской иконописи.

В экспозиции представлены такие уникальные и хрестоматийно известные иконы как «Апостолы Петр и Павел» середины XI в. из Софийского собора, «Св. Николай Мирликийский» 1294 г. мастера Алексы Петрова, праздничный чин около 1341 г. из Софийского собора, «Свв. Борис и Глеб» второй половины XIV в. из церкви Свв. Бориса и Глеба в Плотниках, «Битва новгородцев с суздальцами» середины XV в., «Деисусный чин и молящиеся новгородцы» 1467 г.(?), комплекс Софийских иконок-святцев («таблеток») конца XV в. и др.

В двух залах экспонируются выдающиеся по своим художественным достоинствам и почти полной сохранности ансамбли новгородских иконостасов середины XVI в. – церкви Апостолов Петра и Павла в Кожевниках и собора Рождества Богородицы Антониева монастыря.

Кроме новгородских памятников в состав экспозиции включены иконы, созданные в Москве, Пскове, Ярославле, Тихвине и Вологде, что помогает ярче выявить не только стилистическое своеобразие живописи Новгорода, но и раскрыть сложные взаимовлияния искусства различных художественных центров Древней Руси. Среди московских произведений выделяется икона «Богоматерь Тихвинская, с житием Богородицы» конца XV в., являющаяся одним из ранних списков чудотворного образа и древнейшей русской иконой, иллюстрирующей житийный Богородичный цикл.

Целый зал экспозиции отведен псковским иконам, оказавшимся в собрании Новгородского музея в 1948 г. после возвращения из Германии: «Деисус, с предстоящими свв. Варварой и Параскевой Пятницей» конца XIV - начала XV в. и «Свв. Варвара, Параскева Пятница и Ульяна, с житием Варвары и Ульяны» последней трети XV в. из церкви Св. Варвары в Пскове, «Св. Варлаам Хутынский, с житием» второй половины XVI в. из церкви Св.Варлаама Хутынского на Званице в Пскове и др.

Экспозиция «Русская икона XI – XIX веков» была открыта 18 мая 2004 г.; ее авторами являются Е.В. Игнашина и Ю.Б. Комарова; проект художественного решения разработан С.М. Иевлевым. К открытию был издан путеводитель, подготовленный авторами экспозиции.