Церковь Благовещения на Городище заложена, по летописным сведениям, в 1103 (или в 1099) году новгородским князем Мстиславом Владимировичем, перенесшим княжескую резиденцию в конце XI века с Ярославова дворища на Городище. Возведенная на возвышенности на правом берегу Волхова она стала вторым после Софийского собора каменным храмом Новгорода.

Согласно свидетельству летописей, в 1342 году повелением великого князя Симеона Ивановича Гордого церковь была разобрана. В этом же году на ее месте новгородский владыка Василий заложил и в 1343 году освятил новый одноглавый храм. Расписанный в конце XIV - начале XV века, он перестраивался в XVIII-XIX столетиях. В годы Великой Отечественной войны церковь была превращена в руины. Консервация разрушенного памятника проводилась в 1964-1972 годах по проекту Л.Е. Красноречьева, подготовившего также проект реставрации храма.

Облик древней церкви Благовещения выявлен в ходе архитектурно-археологических исследований под руководством М.К. Каргера (1934, 1966-1970 годы) и В.В. Седова (2000, 2012, 2016-2017 годы). Типология храма восходит к киевской архитектурной традиции. Его план тождественен планам других сохранившихся княжеских соборов Новгорода: Никольского (1113) на Ярославовом дворище и Георгиевского (1119) Юрьева монастыря.

В 2016-2018 годах по проекту В.А. Попова выполнена консервация храма 1342-1343 годов и музеефикация церкви 1103 года, что позволило сделать объектом показа полностью раскрытую древнюю церковь, западная часть которой располагается перед храмом XIV века, а восточная - в интерьере памятника. Именно здесь можно увидеть малые архитектурные формы богослужебного назначения, обнаружение которых в 2017 году стало подлинным открытием.

Мультимедийные средства, размещенные в интерьере, дают возможность показать разнообразные материалы, посвященные истории памятника: редкие фотографии, чертежи проектов реставрации и реконструкции храмов, а также многочисленные находки, обнаруженные в процессе исследования храма и хранящиеся в собрании Новгородского музея-заповедника. Они позволяют представить богатое внутреннее убранство церкви, включавшее не только настенную роспись, но и декоративные мозаики, а также наборные полы из поливных керамических плиток. К числу важнейших находок последних лет относятся десятки тысяч фрагментов росписи начала XII века, находящиеся в настоящее время в Центре реставрации монументальной живописи Новгородского музея-заповедника. Исключительную ценность представляют фрагменты фресок с изображением ликов святых, высочайший художественный уровень исполнения  которых свидетельствует о принадлежности  росписи к аристократическому направлению византийской и древнерусской живописи рубежа XI-XII веков.